Diversidad de mixozoos (Cnidaria) que infectan peces neotropicales en el sur de México

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 12106 (2023) Citar este artículo

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Los mixozoos son un grupo único de parásitos microscópicos que infectan principalmente a los peces. Estos cnidarios extremadamente reducidos son muy diversos y están distribuidos globalmente en hábitats marinos y de agua dulce. La dimensión de la diversidad mixozoaria es desconocida en México, un territorio de extraordinaria diversidad biológica. Este estudio tuvo como objetivo explorar, por primera vez, la diversidad de parásitos mixozoarios de peces de la región Neotropical de México. Realizamos un amplio screening morfológico y molecular utilizando tejidos hospedantes de 22 especies de peces ornamentales y alimentarios capturados en diferentes localidades de Veracruz, Oaxaca y Chiapas. Se detectaron infecciones por mixozoos en el 90% de las especies de peces, el 65% de ellos tenía 1 o 2 y el 35% tenía 3 y hasta 8 especies de mixozoos. Se identificaron cuarenta y una supuestas nuevas especies mediante análisis filogenéticos de ADNr de SSU, pertenecientes a dos linajes principales: mixozoos que infectan poliquetos (5 especies) y oligoquetos (36 especies); de ellas describimos 4 nuevas especies: Myxidium zapotecus sp. n., Zschokkella guelaguetza sp. n., Ellipsomyxa papantla sp. norte. y Myxobolus zoqueus sp. norte. La detección de mixozoos aumentó hasta 6 veces mediante el cribado molecular, lo que representa 3,7 veces más especies detectadas que mediante microscopía. Este estudio demostró que los peces neotropicales de México son huéspedes de una multitud de mixozoos, lo que representa una fuente de enfermedades emergentes con grandes implicaciones por razones económicas y de conservación.

Los mixozoos son parásitos cnidarios microscópicos que se distribuyen globalmente en hábitats marinos y de agua dulce. Estos parásitos formadores de esporas tienen un tamaño y morfología muy reducidos en comparación con sus parientes cnidarios de vida libre. Los mixozoos tienen ciclos de vida complejos que involucran a anélidos y briozoos como huéspedes invertebrados definitivos y predominantemente peces como huéspedes vertebrados intermedios. En ambos huéspedes se forman esporas infecciosas transmitidas por el agua; actinosporas en el huésped invertebrado y mixosporas en el huésped vertebrado. Estos parásitos son particularmente conocidos por las enfermedades que causan en la acuicultura y en las poblaciones de peces silvestres1.

Los mixozoos son un grupo muy diverso, con > 2400 especies, que representan aproximadamente una quinta parte del filo Cnidaria2,3. Sin embargo, la biodiversidad de las especies de mixozoos sigue siendo desconocida y muy probablemente subestimada4, especialmente en determinadas zonas geográficas. El sur de México está incluido en el llamado hotspot de biodiversidad mesoamericano, que incluye áreas que tienen altas concentraciones de especies endémicas y que están experimentando una pérdida excepcional de hábitat5. Los mixozoos son considerados un grupo poco estudiado en México, especialmente si se los compara con otros grupos parásitos de larga tradición en la investigación parasitología de peces en México6,7. Hasta el momento, en México sólo se han reportado seis especies de mixozoos, tres de hábitats marinos, i.e. Kudoa dianae Dyková, Fajer Avila & Fiala, 2002, Myxobolus mexicanus Yoshino & Noble, 1973 y Myxidium coryphaenoidium Noble, 1966, y tres de hábitats de agua dulce. es decir, Myxobolus nuevoleonensis Salinas, Jiménez-Guzmán, Galaviz-Silva & Ramírez-Bon, 1991, Myxobolus cartilaginis Hoffman, Putz & Dunbar, 1965 y Henneguya exilis Kudo, 19298,9,10,11,12,13,14. De estos, sólo K. dianae y M. coryphaenoidium tienen datos moleculares disponibles13,15. Además, en México se reportó un episodio de infección por mixozoos en tilapia, sin identificación de especie del agente causal16.

Durante las campañas de recolección de peces silvestres en la región neotropical de México se detectaron infecciones por mixozoos. Este estudio busca explorar la diversidad de especies de mixozoos de peces del sur de México, utilizando herramientas morfológicas y moleculares. Proporcionamos la caracterización morfológica y molecular de cuatro nuevas especies de mixozoos, así como sus relaciones filogenéticas. Utilizando tejidos del huésped, se investigaron más a fondo la diversidad oculta y la aparición de infecciones mixtas mediante un cribado molecular a gran escala utilizando técnicas de PCR y secuenciación de Sanger. Este es el primer estudio integral sobre la diversidad de este grupo de cnidarios parásitos en México.

Un total de 120 ejemplares de peces pertenecientes a 22 especies, 10 familias y 6 órdenes, fueron capturados mediante electropesca y redes de enmalle en 17 localidades de 3 estados del sur de México: Veracruz, Oaxaca y Chiapas (Fig. 1, Datos complementarios 1) entre marzo de 2014. y marzo de 2015. Además, se compró un bonito del Atlántico Sarda sarda en el mercado local de Alvarado, Veracruz en mayo de 2014. Los peces capturados fueron transportados inmediatamente al laboratorio de campo en tanques que contenían agua aireada de la localidad original. Los peces fueron sacrificados mediante médula neural, disecados y seguidamente se identificaron las especies17,18. Se pinchó la vesícula biliar y se recogió la bilis en un tubo. Se examinaron frotis de bilis frescos bajo el microscopio y, cuando fue posible, se obtuvieron imágenes digitales de las mixosporas de material fresco durante el trabajo de campo. Se fijaron alícuotas de cada muestra de bilis para análisis moleculares (99% de etanol) y morfológicos (10% de formalina tamponada neutra). Además, trozos de intestino y riñón de nueve ejemplares de peces (Intestino y riñón: Mayaheros urophthalmus (n = 2), Parachromis Friedrichsthalii (n = 1), Vieja fenestrata (n = 1), Rhamdia guatemalensis (n = 3); solo intestino. —Poecilia sphenops (n = 1), Dormitator maculatus (n = 1); solo riñón—Dajaus monticola (n = 1), Paraneetroplus bulleri (n = 1); Tabla 1) fueron examinados bajo el microscopio y conservados en etanol absoluto para cribado molecular. Para evitar la contaminación cruzada del ADN, se esterilizaron con llama tijeras y pinzas durante el muestreo. Los nombres de peces, hábitats y usos humanos siguen FishBase19. El muestreo en este trabajo cumple con las leyes y normas de ética animal vigentes en México. Los peces fueron recolectados bajo la Cartilla Nacional de Colector Científico (FAUT 0202) emitida por la Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT), a nombre del MGV.

Localidades de muestreo de peces marinos y de agua dulce a lo largo de la Región Neotropical de México. Las coordenadas se proporcionan en los Datos complementarios 1. Leyenda: 1, Alvarado, Veracruz; 2, Tlacotalpan, Veracruz; 3, Catemaco, Veracruz; 4, Río La Palma, Veracruz; 5, El Toronjo, Oaxaca; 6, Río Grande, Mitla, Oaxaca; 7, Río Sabines, Oaxaca; 8, Río Perros, Santa María, Oaxaca; 9, Santa María, Guineagati, Oaxaca; 10, Río Chacalapa, Oaxaca; 11, Río Tequisistlán, Oaxaca; 12, Río Grande, Matías Romero, Oaxaca; 13, Río Negro, Santa María Chimalapa, Oaxaca; 14, Río San Juan, Cristóbal Colón, Chiapas; 15, Río San Juan, Cristóbal Obregón, Chiapas; 16, Nueva Francia, Chiapas; 17, El Triunfo, Chiapas; 18, Río Huixtla, Chiapas. El mapa se generó utilizando QGIS v.3.32 (Sistema de información geográfica gratuito y de código abierto, https://www.qgis.org/en/site/#).

Se tomaron imágenes digitales de plasmodios y mixosporas utilizando un microscopio Leica DM750 y una cámara digital Leica ICC50 HD (1000 ×) para material fresco durante el trabajo de campo; Se utilizó un microscopio Olympus BX51 y una cámara digital Olympus DP70 (1000 ×) para el material fijado con formalina en el laboratorio. Las mediciones de mixosporas (n = 162) siguieron las recomendaciones de 20, pero utilizaron el término túbulo polar en lugar de filamento polar (ver 21). Las medidas se tomaron a partir de imágenes digitales utilizando ImageJ 1.47v22 y se dan en µm como media ± desviación estándar con el rango entre paréntesis. Las mixosporas se secaron al aire directamente sobre portaobjetos de vidrio, se tiñeron con tinciones Epredia™ Shandon™ Kwik-Diff™ (Thermo Fisher Scientific; Waltham, Massachusetts) y se montaron con medio de montaje no acuoso Neo-mount™ (Merck; Darmstadt, Alemania). Los frotis de archivo se encuentran depositados en el Instituto de Biología (Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM), Colección Nacional de Helmintos CNHE 11950-11953.

Se fijaron dos muestras de bilis en glutaraldehído al 2,5 % en PBS 0,1 M y se procesaron para microscopía electrónica de barrido (SEM), adhiriendo las mixosporas a un cubreobjetos recubierto de poli-D-lisina, seguido de una postfijación y deshidratación según23. El secado en el punto crítico y el recubrimiento por pulverización catódica con oro se realizaron en el Laboratorio de Microscopía Electrónica del Instituto de Parasitología de la Academia Checa de Ciencias, República Checa. Las muestras se examinaron utilizando un microscopio electrónico JEOL JSM-7401 F (JEOL Ltd., Japón).

Se utilizaron muestras de bilis (n = 102), intestino (n = 9) y riñón (n = 9) para la extracción total de ADN. El contenido de bilis se centrifugó durante 5 minutos a 14.000 RPM para formar un sedimento y se eliminó el etanol. El sedimento/tejido se secó al aire hasta la evaporación completa del etanol y se resuspendió en TNES-urea (Tris-HCl 10 mM (pH 8), NaCl 125 mM, EDTA 10 mM, SDS al 0,5 %, urea 4 M), digerido con 100 µg/ml de proteinasa. K, durante la noche a 55 °C y se extrajo siguiendo un protocolo estándar de fenol-cloroformo24. El ADN extraído se resuspendió en 30–100 µl de agua libre de ARNasa/ADNasa. Los amplicones de ADNr de SSU ribosomal de subunidad pequeña se amplificaron primero utilizando los cebadores ERIB1 (5′-ACC TGG TTG ATC CTG CCA G-3') y ERIB10 (5′-CTT CCG CAG GTT CAC CTA CGG-3') seguido de una PCR anidada. con Myxgp2f (5′-WTG GAT AAC CGT GGG AAA-3′)26 y ACT1r (5′-AAT TTC ACC TCT CGC TGC CA-3′)27. Este protocolo de PCR se utilizó para examinar todas las muestras obtenidas en este estudio. Las PCR se realizaron en reacciones de 10 µl con 0,025 Uμl-1 TITANIUM Taq ADN polimerasa y 10 × tampón que contenía MgCl2 1,5 mM (BD Biosciences Clontech), con 0,2 mM de cada dNTP, 0,5 µM de cada cebador y 10–150 ng de plantilla de ADN o 0,5 µL de producto de PCR. Las condiciones de ciclado de la PCR inicial consistieron en 95 °C durante 2 min, seguido de 35 ciclos de 95 °C durante 50 s, 60 °C durante 50 s y 68 °C durante 2 min, y extensión final de 68 °C durante 4 min. La PCR anidada consistió en 95 °C durante 3 min, seguida de 30 ciclos de 95 °C durante 50 s, 58 °C durante 50 s y 68 °C durante 1 min 20 s con una extensión final de 68 °C durante 4 min. Los amplicones de ADN esperados (≈900–1000 pb) se visualizaron en gel de agarosa al 1% en tampón de acetato de sodio y se purificaron para la secuenciación utilizando un kit de extracción de fragmentos de ADN en gel/PCR (Geneaid Biotech Ltd., EE. UU.). Preferiblemente, se intentó la secuenciación directa de productos de PCR usando cebadores de PCR anidados. Se utilizaron cebadores adicionales para obtener fragmentos más largos de la región de ADNr de SSU para algunas muestras positivas para mixosporas (Datos complementarios 2). Los amplicones problemáticos (picos dobles, secuencias de mala calidad) se clonaron en el vector de clonación pDrive (kit de clonación por PCR de Qiagen, Alemania) y se transformaron en la cepa XL-1 de E. coli competente. El ADN plasmídico se aisló utilizando un kit de aislamiento de plásmido de alta pureza (Roche Applied Science, Alemania) y se secuenció utilizando los cebadores M13F (5′-GTA AAA CGA CGG CCA G-3′) y M13R (5´- AAC AGC TAT GAC CAT G - 3'). Las secuencias se obtuvieron con un secuenciador automático ABI PRISM 3130 × 1 (Applied Biosystems; Praga, República Checa). Las secuencias parciales superpuestas de ADNr de SSU se recortaron y ensamblaron en contigs de consenso únicos utilizando Geneious Prime 2022.2 (Biomatters; Auckland, Nueva Zelanda; https://www.geneious.com) y se enviaron a GenBank (números de acceso OQ888222-OQ888300; ver el suplemento Datos 3).

Para determinar las relaciones filogenéticas de los mixozoos identificados, se realizaron dos alineamientos de secuencias, uno para los mixozoos que se agrupan en el linaje que infecta los oligoquetos y un segundo para los mixozoos que se agrupan en el linaje que infecta los poliquetos (ver 28). Cada alineación incluyó las secuencias de ADNr de SSU recién generadas, así como secuencias de mixozoos estrechamente relacionados disponibles en GenBank, que se recuperaron utilizando BLASTN. Las secuencias de nucleótidos se alinearon utilizando MAFFT versión 7.490 (29) implementada en Geneious Prime R11.1 (https://www.geneious.com), utilizando el algoritmo E-INS-i, con una penalización por apertura de brecha de 2,0. Las alineaciones se editaron para eliminar secciones muy variables. Los análisis de máxima verosimilitud (ML) se realizaron utilizando RAxML v7.2.830 con el modelo GTR + Γ de sustitución de nucleótidos con parámetro alfa 0,5895 para el linaje que infecta oligoquetos y 0,4924 para el linaje que infecta poliquetos. El modelo fue seleccionado usando jModelTest v2.1.1031. Los valores de soporte de Bootstrap se calcularon a partir de 1000 réplicas. La inferencia bayesiana (BI) se realizó utilizando MrBayes v3.032 con el modelo de evolución GTR + Γ y los mismos parámetros alfa que para ML. Se ejecutó MrBayes para estimar las probabilidades posteriores de dos millones de generaciones mediante dos ejecuciones independientes de cuatro algoritmos simultáneos de Markov Chain Monte Carlo (MCMC) con cada 100.º árbol guardado. Se utilizó Tracer v1.4.133 para establecer la duración del período de preparación e identificar posibles problemas de convergencia. Las divergencias específicas de las especies se identificaron a partir de distancias proporcionales (en %) calculadas en Geneious Prime en función del conjunto de datos utilizado para el análisis ML.

El examen microscópico mostró que el 16% (17/106) de las vesículas biliares fueron positivas para infección mixosporea (Tabla 1). La prevalencia de mixozoos basada en observaciones microscópicas osciló entre el 14,3 y el 100% entre las especies de peces. Se pudieron detectar once especies/morfotipos diferentes (Tablas 1 y 2, Figs. 2 y 3), cuatro de los cuales se describen a continuación. El análisis molecular reveló que el 49% (50/102) de las muestras de vesícula biliar fueron positivas para mixozoos, con una prevalencia de infección que oscilaba entre el 25 y el 100% entre las especies de peces analizadas. Ninguna de las muestras de intestino y riñón fue microscópicamente positiva. Molecularmente, el 33,3% (3/9) de las muestras de intestino y el 11,1% (1/9) de riñón fueron positivas.

Morfología de las mixosporas de las especies mixozoicas recientemente descritas de peces neotropicales de México. (a – h) Mixosporas de Myxidium zapotecus sp. norte. (a – c) Vista valvular, que muestra la variabilidad del ancho de las mixosporas y las crestas superficiales, (d) vista sutural, (e – f) patrón de crestas superficiales en las vistas valvular (e) y sutural (f) y (g – h) dibujos esquemáticos de la mixospora, incluida la válvula ornamentada, vistas valvulares; (i – m ) Mixosporas de Zschokkella guelaguetza sp. norte. (ij) Crestas superficiales y sutura, (k) vista sutural, dos planos diferentes, (l) vistas sutural (izquierda) y valvular (derecha) de mixosporas y (m) dibujo esquemático de la mixospora, vista sutural; (n – r) Plasmodia y mixosporas de Ellipsomyxa papantla sp. norte. (n) Plasmodios dispóricos, (o) mixospora, vista sutural, (p) mixospora, vista valvular, filamentos polares extruidos opuestos, (q) mixospora, vista sutural, filamentos polares extruidos opuestos y (r) dibujo esquemático de la mixospora, sutural vista; (s – u ) Mixosporas de Myxobolus zoqueus sp. norte. (s) Dos mixosporas en vista valvular, (t) cinco mixosporas en varias orientaciones y (u) dibujo esquemático de la mixospora, vista valvular. ad, il, t: mixosporas fijadas con formalina al 10%; n – q, s: mixosporas frescas. a – d, i – l, n – q, s – t: microscopía óptica, barra de escala: 5 µm; e – f: fijado en glutaraldehído al 2,5% en PBS 0,1 M, microscopía electrónica de barrido, barra de escala: 1 µm; g – h, m, r, u: dibujos, barra de escala: 2 µm. Sutura: flecha con cabeza, filamento polar extruido: flecha.

Morfología de mixosporas de especies no descritas e infecciones mixtas de peces neotropicales de México. (ab) Infección mixta en banano Awaous (N19), (a) Myxidium zapotecus sp. n., (b) Zschokkella sp. ex A. plátano; (cd) Infección mixta en la vesícula biliar de Dormitator maculatus (P5), (c) Zschokkella sp. ex D. maculatus, (d) Ellipsomyxa papantla sp. norte.; (e – h) Ellipsomyxa sp. ex Dormitator maculatus (L4), (e) vista valvular, (f) vista sutural con filamentos polares extruidos opuestos, (g) vista valvular (válvula parcialmente colapsada), que muestra protuberancias valvulares asociadas a ambas cápsulas polares apuntando en direcciones opuestas y ( h) vista sutural de valvas lisas, con pequeña protrusión valvular, donde se ubica la abertura y punta de la cápsula polar; (i) Myxidium sp. ex Paraneetroplus sp. (C12); (j) Mixobolus sp. ex Cichlasoma urophthalmus (N1); (k) Mixobolus sp. ex Profundulus punctatus (N23); (l) Henneguya sp. ex Parachromis Friedrichsthalii (N13). a – b, k – l: mixosporas frescas; c – d, e – f, i – j: mixosporas fijadas con formalina al 10%; a – f, i – l: microscopía óptica, barra de escala: 5 µm; g – h: fijado en glutaraldehído al 2,5% en PBS 0,1 M, microscopía electrónica de barrido, barra de escala: 2 µm. Sutura: flecha con cabeza, filamento polar extruido: flecha.

Las especies hospedantes de peces recolectadas con mayor frecuencia fueron tres ciprinodontiformes, Profundulus punctatus (Profundulidae) (n = 23), Profundulus oaxacae (n = 14) y Poecilia mexicana (Poeciliidae) (n = 8); uno mugiliforme, Dajaus monticola (Mugilidae) (n = 7); y un perciforme, Dormitator maculatus (Eleotridae) (n = 11). La prevalencia de mixozoos en la vesícula biliar de estos huéspedes osciló entre ninguna detección y un 27,3 % microscópicamente, y entre un 25 y un 85,7 % mediante detección por PCR (Tabla 1). Sólo se observó una prevalencia congruente de infección entre el examen microscópico y el análisis molecular en el banano Awaous (Gobiidae) (100%), es decir, las tres muestras analizadas mostraron mixosporas en la bilis. En algunos casos, la microscopía no reveló infección por mixosporas, pero la PCR detectó la presencia de mixozoos hasta en un 66% en algunas especies de peces huéspedes (p. ej., 66,7% en Mayaheros urophthalmus (Cichlidae), 50% en Poecilia mexicana, ver Tabla 1). . En general, el cribado molecular aumentó las tasas de detección de mixozoos entre 1,7 y 6 veces. Las únicas dos especies de peces mixozoarios negativos fueron Tlaloc labialis (Profundulidae) (n = 1) y Cichlasoma trimaculatum (Cichlidae) (n = 1).

Filo Cnidaria Hatschek, 1888.

Subfilo no clasificado Myxozoa Grassé, 1970.

Clase Myxosporea Bütschli, 1881.

Orden Bivalvulida Schulman, 1959.

Suborden Variisporina Lom y Noble, 1984.

Familia Myxidiidae Thélohan, 1892.

Género Myxidium Bütschli, 1882.

Basado en 18 mixosporas fijadas en formalina a partir de la bilis de un huésped (código: C8). Datos obtenidos mediante microscopía óptica y SEM. Mixosporas fusiformes en vista valvular, elipsoidales en vista sutural (Fig. 2a-h) que miden 12,5 ± 1,3 (10,8–14,6; n = 18) de largo, 8,6 ± 1,2 (6,9–11,3; n = 10) de ancho y 6,3 ± 0,5 (5,6–7,1; n = 8) de espesor, con extremos puntiagudos. Dos válvulas con 9 a 10 crestas superficiales longitudinales (Fig. 2e, f y h), paralelas al plano sutural. La sutura divide en dos la mixospora. Dos cápsulas polares subesféricas iguales, 4,2 ± 0,6 (3,1–5,4; n = 35) de largo y 3,4 ± 0,6 (2,6–4,6; n = 35) de ancho (Fig. 2a – d, g). Cápsulas polares ubicadas en extremos opuestos de la mixospora y que se abren hacia diferentes lados en el plano sutural. Túbulo polar dispuesto en 3 espirales. Esporoplasma binucleado, en medio de mixospora.

Tipo huésped: Gobio de río Awaous banana (Valenciennes) (Gobiiformes: Gobiidae).

Type locality: Río Negro, Santa María Chimalapa (16°53'55''N; 94°41'37'' W), Oaxaca, Mexico.

Otra localidad: Río Grande, Matías Romero (16°47'29"N; 95°01'02"W), Oaxaca, México.

Hospedadores y localidades adicionales: salmonete de montaña Dajaus monticola (Bancroft) (Mugiliformes: Mugilidae) ex Río Grande, Matías Romero (16°47'29"N; 95°01'02" W), Oaxaca, México; Astyanax sp. (Characiformes: Characidae) ex Río Negro, Santa María Chimalapa (16°53'55'' N; 94°41'37'' W), Oaxaca, México.

Sitio en los huéspedes: Vesícula biliar.

Prevalencia en huésped tipo: 66,6 % (2/3) detección microscópica (1/1—localidad tipo, 1/2—otra localidad), 66,6 % (2/3) detección molecular.

Prevalencia en otros hospedantes: 33,3% (1/3) en Dajaus monticola y 33,3% (1/3) en Astyanax sp. (solo detección molecular).

Material depositado: portaobjetos teñidos con Kwik-Diff de mixosporas secadas al aire (C8) (CNHE 11950).

Secuencias representativas de ADNr de SSU: GenBank OQ888226 ex Awaous banana (1.806 pb; código: C8); OQ888240 ex A. plátano (919 pb; código HP179_N19); OQ888239 ex Dajaus monticola (920 pb; código: HP183_N24); OQ888242 y OQ888241 ex Astyanax sp. (919 y 919 pb; código: HP121_C10 y HP123_C10).

Registro en ZooBank: el identificador de ciencias biológicas (LSID) del artículo es urn:lsid:zoobank.org:pub:D74C1323-E34D-4D7A-816E-098EA48188C4. El LSID del nuevo nombre Myxidium zapotecus sp. norte. es urna:lsid:zoobank.org:act: 46A34393-6842-4319-87EF-593D17A69837.

Etimología: La especie lleva el nombre de la civilización indígena precolombina del Valle de Oaxaca en Mesoamérica, los zapotecas.

Mediciones de mixosporas de Myxidium zapotecus sp. norte. de otro espécimen de plátano Awaous (N19) se proporcionan en la Tabla 2 (Fig. 3a). En este huésped se detectó una infección mixta con Zschokkella sp. (Figura 3b). Myxidium zapotecus sp. norte. tiene una morfología general de mixosporas característica del género Myxidium. Para el diagnóstico diferencial seleccionamos especies de Myxidium reportadas en América del Norte, de otros gobiidos y otras especies que mostraron similitud de secuencia con nuestra nueva especie34 (Datos complementarios 4). La nueva especie se puede distinguir de sus congéneres según el pez huésped intermediario y/o la ubicación geográfica. Myxidium zapotecus sp. norte. difiere en la forma de las mixosporas de todas las especies comparadas, excepto Myxidium phyllium (Davis, 1917), Myxidium truttae Léger, 1930 y Myxidium eminentis Ishizaki, 1957. Estas cuatro especies compartían una forma fusiforme en vista valvular, en contraste con las otras especies con Mixosporas ovaladas, redondeadas y más elipsoides. La nueva especie difiere tanto en la longitud como en el ancho de las mixosporas de Myxidium coryphaenoidium Noble, 1966, Myxidium amazonense Mathews, Silva, Maia & Adriano, 2015 y Myxidium Whipsi McAllister, Cloutman, Leis & Robison, 2022, y en el ancho de las mixosporas de Myxidium pseudocuneiforme Chen, Zhang, Whipps, Yang & Zhao, 2021 y Myxidium kudoi Meglitsch, 1937. Se diferencia en la forma de la cápsula polar de Myxidium glossogobi Chakravarty, 1939 y Myxidium pseudocuneiforme (subesférico versus piriforme). La nueva especie difiere en el número de espirales de los túbulos polares con respecto a Myxidium coryphaenoidium, Myxidium amazonense y Myxidium pseudocuneiforme (3 espirales frente a > 4 espirales; Datos complementarios 4) y en el número de estriaciones valvulares de Myxidium pseudocuneiforme (9–10 frente a 6–8 ), Myxidium Whipsi (9–10 vs. 5) y Myxidium Glossogobi (9–10 vs. sin estriaciones).

La nueva especie se superpone en el tamaño de las mixosporas con Myxidium phyllium, Myxidium truttae y Myxidium eminentis. Sin embargo, Myxidium zapotecus sp. norte. tiene mixosporas más largas y anchas y cápsulas polares más largas que Myxidium phyllium y Myxidium truttae y difiere en el pez huésped (gobio de río, plátano Awaous versus pez mosquito Gambusia affinis y trucha marrón Salmo trutta, respectivamente) y en su ubicación geográfica (México versus EE. UU. y Francia, respectivamente) . Myxidium zapotecus sp. norte. se diferencia de Myxidium eminentis en el ancho de las mixosporas, el pez huésped (gobio de río Awaous banana versus gobio de cabeza plana Luciogobius guttatus) y ubicación geográfica (México versus Japón).

Género Zschokkella Auerbach, 1910.

Basado en 25 mixosporas fijadas con formalina de un huésped (código: N26) mediante microscopía óptica. Mixosporas elipsoidales en vista sutural y ligeramente semicirculares en vista valvular (Fig. 2i-m) que miden 10,9 ± 0,4 (9,1–11,9; n = 25) de largo, 6,2 ± 0,6 (5,6–7,5: n = 16) de ancho, 7,0 ± 0,4 (6,1–7,3, n = 9) de espesor, con extremos romos. Dos válvulas desiguales, con crestas superficiales longitudinales, sutura sinuosa (Fig. 2i-k). Dos cápsulas polares subesféricas iguales, de 3,2 ± 0,3 (2,6–3,7: n = 50) de largo y 2,8 ± 0,2 (2,2–3,2: n = 50) de ancho. Cápsulas polares subterminales a un lado/válvula (Fig. 2m). Túbulo polar dispuesto en 2 o 3 espirales. Esporoplasma binucleado, en medio de mixospora.

Tipo huésped: Gobio de río Awaous banana (Valenciennes) (Gobiiformes: Gobiidae).

Localidad tipo: Río Grande, Matías Romero (16°47'29"N; 95°01'02"W), Oaxaca, México.

Other host and locality: Astyanax sp. (Characiformes: Characidae) ex Río Negro, Santa María Chimalapa (16°53'55''N; 94°41'37''W), Oaxaca, Mexico.

Sitio en los huéspedes: Vesícula biliar.

Prevalencia en tipo huésped: 33,3% (1/3) detección microscópica, 33,3% (1/3) detección molecular.

Prevalencia en otro huésped: 33,3% (1/3) en Astyanax sp. (solo detección molecular).

Material depositado: portaobjetos teñidos con Kwik-Diff de mixosporas secadas al aire (N26) (CNHE 11951).

Secuencias representativas de ADNr de SSU: GenBank OQ888223 ex Awaous banana (1926 pb; código: N26); OQ888237 ex Astyanax sp. (993 pb; código: HP122_C10).

Registro en ZooBank: el identificador de ciencias biológicas (LSID) del artículo es urn:lsid:zoobank.org:pub: D74C1323-E34D-4D7A-816E-098EA48188C4. El LSID del nuevo nombre Zschokkella guelaguetza sp. norte. es urna:lsid:zoobank.org:act: 2BC5693F-D700-4B00-8D76-46E0C467B55E.

Etimología: La especie lleva el nombre de la colorida festividad de La Guelaguetza, un evento anual de danza cultural indígena que se lleva a cabo en Oaxaca, México.

La nueva especie tiene características morfológicas generales de mixosporas del género Zschokkella. Para el diagnóstico diferencial seleccionamos especies de Zschokkella reportadas en gobíidos y otras especies de peces que mostraron similitud de secuencia con las nuevas especies35. Zschokkella guelaguetza sp. norte. se puede distinguir de otras especies de Zschokkella por el pez huésped alternativo y la ubicación geográfica (Datos complementarios 4). La nueva especie difiere en la forma de las mixosporas de Zschokkella fujitai Ozaki & Isizaki, 1941, Zschokkella glossogobii Kalavati & Vaidehi, 1991, Zschokkella nova Klokačewa, 1914 y Zschokkella trachini Azizi, Rangel, Castro, Santos & Bahri, 2016 (elipsoidal vs ovoide, ovalada o mixospora alargada en vista sutural). Se diferencia en la longitud y el ancho de las mixosporas de Zschokkella trachini y Zschokkella soleae Yemmen, Marton, Bahri & Eszterbauer, 2013, y en la longitud de las mixosporas de Zschokkella fujitai. La nueva especie difiere en la forma de la cápsula polar de todas las especies (es decir, subesférica versus piriforme, ovoide o esférica), excepto Zschokkella auratis Rocha, Casal, Rangel, Severino, Castro, Azevedo & Santos, 2013, Zschokkella fujitai y Zschokkella balistoidi Heiniger & Adlard , 2014. Zschokkella guelaguetza sp. norte. difiere en la longitud y el ancho de la cápsula polar con respecto a Zschokkella fujitai y Zschokkella glossogobii y en el número de espirales de túbulos polares con respecto a Zschokkella soleae y Zschokkella auratis (2 a 3 espirales frente a 4 a 5 espirales).

Zschokkella guelaguetza sp. norte. se superpone en el tamaño de las mixosporas con Zschokkella balistoidi y Zschokkella gobidiensis Sarkar & Ghosh, 1991. La nueva especie tiene cápsulas polares ligeramente más largas y anchas que Zschokkella balistoidi y difiere en su huésped (gobio de río Awaous banana vs pez ballesta titán Balistoides viridescens) y ubicación geográfica (México vs. Australia). Zschokkella guelaguetza sp. norte. se puede diferenciar de Zschokkella gobidiensis por tener mixosporas más cortas y estrechas, por el pez huésped intermedio (gobio de río Awaous banana vs gobio de tanque Glossogobius giuris) y por su ubicación geográfica (México vs India).

Familia Ceratomyxidae Doflein, 1899.

Género Ellipsomyxa (Køie, 2003).

Basado en 19 mixosporas frescas de un huésped (código: N4) mediante microscopía óptica. Mixosporas ovoides en vista valvular y elipsoidales en vista sutural (Fig. 2n-r) que miden 12,9 ± 0,8 (11,6–15,0; n = 19) de largo, 9,1 ± 0,5 (7,6–9,9; n = 7) de ancho y 7,3 ± 0,7 (6,1–8,2; n = 12) de espesor. Dos valvas lisas, sutura transversal, formando ángulo agudo con respecto al espesor (Fig. 2o). Pequeñas protuberancias valvulares asociadas con puntas de cápsulas polares (Fig. 2p, q). Dos cápsulas polares iguales, esféricas a piriformes, de 3,8 ± 0,5 (2,6–4,6; n = 25) de largo y 3,3 ± 0,5 (2,2–4,2: n = 25) de ancho. Cápsulas polares cercanas al plano sutural, que se descargan en lados opuestos (Fig. 2p, q). Túbulo polar que mide entre 20,9 y 29,2 de longitud (n = 6), dispuesto en 3 a 4 espirales. Esporoplasma binucleado, en medio de mixospora. Plasmodios dispóricos (Fig. 2n).

Tipo de huésped: Dormitator maculatus (Bloch) (Gobiiformes: Eleotridae).

Localidad tipo: Tlacotalpan (18o36'41''N; 95o39'44''W), Veracruz, México.

Sitio del huésped: Vesícula biliar.

Prevalencia: 18,2% (2/11) detección microscópica, 30% (3/10) detección molecular.

Material depositado: portaobjetos teñidos con Kwik-Diff de mixosporas (N4) secadas al aire (CNHE 11952).

Secuencias representativas de ADNr de SSU: GenBank OQ888230 ex Dormitator maculatus (1.603 pb; código: N4); OQ888285 ex D. maculatus (761 pb; código: HP92_J5) y OQ888286 ex D. maculatus (761 pb; código: HP89_P5).

Registro en ZooBank: el identificador de ciencias biológicas (LSID) del artículo es urn:lsid:zoobank.org:pub: D74C1323-E34D-4D7A-816E-098EA48188C4. El LSID del nuevo nombre Ellipsomyxa papantla sp. norte. es urna:lsid:zoobank.org:act: F901367A-FCBE-44F1-8392-026367CEA598.

Etimología: La especie lleva el nombre de una de las localidades donde se lleva a cabo la antigua ceremonia ritual mesoamericana, “Danza de los Voladores”: Papantla, Veracruz, México.

Mediciones para Ellipsomyxa papantla sp fijada con formalina. norte. Las mixosporas detectadas en otra muestra de D. maculatus (P5) se proporcionan en la Tabla 2 (Fig. 3d). En este huésped, se produjo una infección mixta con Zschokkella sp. Se observó (ver Fig. 3c). Ellipsomyxa papantlasp. norte. tiene una morfología general de mixosporas característica del género Ellipsomyxa. Para el diagnóstico diferencial seleccionamos todas las especies de Ellipsomyxa reportadas hasta la fecha (Datos complementarios 4). La nueva especie es única con respecto a todas las demás especies de Ellipsomyxa en cuanto a peces hospedadores y ubicación geográfica. Se diferencia en la forma de las mixosporas de todas las especies comparadas, excepto de Ellipsomyxa apogoni Heiniger & Adlard, 2014; ambas especies tienen mixosporas elipsoidales en vista sutural y ovoides en vista valvular. Ellipsomyxa papantla sp. norte. Las mixosporas difieren en longitud y ancho de Ellipsomyxa gobioides Azevedo, Videira, Casal, Matos, Oliveira, Al-Quraishy & Matos, 2013 y Ellipsomyxa boleophthalmi Vandana, Poojary, Tripathi, Pavan-Kumar, Pratapa, Sanil & Rajendran, 2021. Se diferencia en longitud de mixospora a Ellipsomyxa fusiformis (Davis, 1917), Ellipsomyxa gobii Køie, 2003, Ellipsomyxa syngnathi Køie & Karlsbakk, 2009, Ellipsomyxa apogoni Heiniger & Adlard, 2014 y Ellipsomyxa tucujuensis Ferreira, da Silva, de Carvalho, Bittencourt, Hamoy, Matos, & Videira, 2021. Ellipsomyxa papantla sp. norte. difiere en el ancho de las mixosporas de Ellipsomyxa arariensis Da Silva, Matos, Lima, Furtado, Hamoy & Matos, 2018, Ellipsomyxa arothroni Heiniger & Adlard, 2014, Ellipsomyxa kalthoumi Thabet, Tlig-Zouari, Al Omar & Mansour, 2016, Ellipsomyxa manilensis Heiniger & Adlard , 2014 y Ellipsomyxa plagioscioni Zatti, Maia & Adriano, 2020. La nueva especie difiere en la longitud de la cápsula polar de Ellipsomyxa arothroni y Ellipsomyxa kalthoumi, y en la longitud y el ancho de la cápsula polar de Ellipsomyxa manilensis. Se diferencia en el número de espirales de túbulos polares con Ellipsomyxa adlardi Whipps & Font, 2013, Ellipsomyxa arariensis, Ellipsomyxa gobii, Ellipsomyxa gobioides, Ellipsomyxa kalthoumi, Ellipsomyxa plagioscioni, Ellipsomyxa mugilis (Sitja-Bobadilla & Alvarez-Pellitero, 1993), Ellipsomyxa nigropuncta Este es Heiniger. & Adlard, 2014, Ellipsomyxa syngnathi y Ellipsomyxa tucujuensis (3 a 4 vs. > 5 bobinas).

La nueva especie se superpone en el tamaño de las mixosporas con Ellipsomyxa amazonensis Zatti, Atkinson, Maia, Correa, Bartholomew & Adriano, 2018, Ellipsomyxa ariusi Chandran, Zacharia, Sathianandan & Sanil, 2020 y Ellipsomyxa paraensis Zatti, Maia & Adriano, 2020. Sin embargo, Ellipsomyxa papantla sp. norte. tiene mixosporas más largas y anchas que estas tres especies, así como cápsulas polares más anchas, y difiere en el rango de huéspedes (el durmiente gordo Dormitator maculatus versus el bagre dorado Brachyplatystoma rousseauxii, el bagre de mar Arius arius y el tucunaré Cichla monoculus) y la ubicación geográfica (México versus Brasil). e India).

Suborden Platysporina Kudo, 1919.

Familia Myxobolidae Thélohan, 1892.

Género Myxobolus Bütschli, 1881.

Basado en 30 mixosporas frescas de un huésped (código: N21) mediante microscopía óptica. Mixosporas ovaladas en vista valvular, elipsoidales en vista sutural (Fig. 2s-u) que miden 7,9 ± 0,3 (7,1–8,6; n = 30) de largo, 5,9 ± 0,4 (4,7–6,5; n = 30) de ancho. Dos valvas lisas, sutura recta. Ocasionalmente son evidentes de cuatro a cinco muescas en el borde de la sutura, en la parte posterior (Fig. 2s, u). Dos cápsulas polares piriformes iguales de 2,6 ± 0,3 (2,0–3,1: n = 58) de largo y 1,6 ± 0,2 (1,1–2,2; n = 58) de ancho, que se abren en la parte anterior. Túbulo polar dispuesto en 2 o 3 espirales. Esporoplasma binucleado en la parte posterior de la mixospora con vacuola yodinofílica.

Tipo huésped: Salmonete de montaña Dajaus monticola (Bancroft) (Mugiliformes: Mugilidae).

Localidad tipo: Río Grande, Matías Romero (16°47'29" N; 95°01'02" W), Oaxaca, México.

Sitio del huésped: Vesícula biliar.

Prevalencia: 33,3% (1/3) detección microscópica, 66,6% (2/3) detección molecular.

Material depositado: portaobjetos teñidos con Kwik-Diff de mixosporas secadas al aire (N21) (CNHE 11953).

Secuencias representativas de ADNr de SSU: GenBank OQ888227 de Dajaus monticola (1.804 pb; código: N21); y OQ888253 ex D. monticola (863 pb; código: HP182_N24).

Registro en ZooBank: el identificador de ciencias biológicas (LSID) del artículo es urn:lsid:zoobank.org:pub: D74C1323-E34D-4D7A-816E-098EA48188C4. El LSID del nuevo nombre Myxobolus zoqueus sp. norte. es urna:lsid:zoobank.org:act: A99526D1-9F6D-421F-A4D9-52C0DEAA60C3.

Etimología: La especie lleva el nombre del pueblo Zoque, un grupo étnico indígena presente en Oaxaca, Chiapas y Tabasco en México.

Mixobolus zoqueus sp. norte. tiene características generales de morfología de mixosporas del género Myxobolus. Para el diagnóstico diferencial seleccionamos especies de Myxobolus reportadas en México y de otros peces hospedadores intermedios pertenecientes al orden Mugiliformes (Datos complementarios 4). Mixobolus zoqueus sp. norte. se puede distinguir de sus congéneres según la especie de pez huésped y el sitio de infección (vesícula biliar). La nueva especie difiere en la longitud de las mixosporas de Myxobolus curema Vieira, Agostinho, Negrelli, da Silva, de Azevedo & Abdallah, 2022, Myxobolus pupkoi Gupta, Haddas-Sasson, Gayer & Huchon, 2022 y Myxobolus nuevoleonensis Segovia-Salinas, Jiménez-Guzmán, Galaviz-Silva & Ramírez-Bon, 1991. Se diferencia en el ancho de mixosporas de Myxobolus exiguus (Thélohan, 1895), Myxobolus peritonaeum Rocha, Casal, Alves, Antunes, Rodrigues & Azevedo, 2019 y Myxobolus ramadus Rocha, Casal, Alves, Antunes, Rodrigues & Azevedo, 2019. Myxobolus zoqueus sp. norte. difiere tanto en la longitud como en el ancho de la cápsula polar con respecto a Myxobolus cartilaginis Hoffman, Putz & Dunbar, 1965, Myxobolus exiguus, Myxobolus nuevoleonensis y Myxobolus ramadus, y difiere en la longitud de la cápsula polar con respecto a Myxobolus muscularis Rocha, Casal, Alves, Antunes, Rodrigues & Azevedo, 2019 y Myxobolus peritonaeum Rocha, Casal, Alves, Antunes, Rodrigues & Azevedo, 2019. La nueva especie se diferencia en el número de espiras del túbulo polar (2 a 3 vs. > 4 y hasta 11) y en el número de pliegues suturales. (4 a 5 vs. > 6 a 10) para todas las especies comparadas.

Mixobolus zoqueus sp. norte. se superpone en el tamaño de las mixosporas con Myxobolus mexicanus Yoshino & Noble, 1973. Sin embargo, la nueva especie tiene mixosporas más cortas y estrechas, así como cápsulas polares más cortas. Mixobolus zoqueus sp. norte. también difiere en las posiciones de la cápsula polar, que se describió como "ubicada anteriormente y desplazada hacia un lado de la línea media valvular de la mixospora" para Myxobolus mexicanus36. Además, la nueva especie se diferencia de Myxobolus mexicanus por su pez huésped (mújol de montaña Dajaus monticola vs granadero Coelorinchus scaphopsis), sitio de infección (vesícula biliar vs riñón), ubicación geográfica (Oaxaca, suroeste de México vs Baja California, noroeste de México) y hábitat (agua dulce versus marino).

Mixobolus zoqueus sp. norte. se superpone en el tamaño de las mixosporas con las medidas proporcionadas para la especie Myxobolus cartilaginis ex Micropterus salmoides de México10. La nueva especie es más corta y estrecha que Myxobolus cartilaginis ex Micropterus salmoides y la longitud de la cápsula polar difiere entre ambas especies. Ambas especies también se pueden distinguir por su pez huésped (mújol de montaña Dajaus monticola vs lobina negra Micropterus salmoides), sitio de infección (vesícula biliar vs rayas branquiostegales) y ubicación geográfica en México (Oaxaca, suroeste de México vs Nuevo León, noreste de México) .

En este estudio se generaron un total de 79 nuevas secuencias parciales de ADNr de SSU (Datos complementarios 3). Sesenta y siete secuencias eran representantes del linaje que infecta oligoquetos (principalmente especies que infectan peces de agua dulce), pertenecientes a tres clados: clado del tracto urinario (11 secuencias), clado del tracto biliar (19 secuencias) y clado Myxobolus (37 secuencias). Se encontró que las secuencias que pertenecen al clado Myxobolus se agrupaban en el subclado I (6 secuencias) y VII (31 secuencias) (Fig. 4) (subclados según 37). Doce secuencias pertenecían al linaje que infecta poliquetos (principalmente especies que infectan peces marinos), específicamente al clado del tracto biliar y muy probablemente representaban especies de Ellipsomyxa Køie, 2003 (Fig. 5). Ninguna de las secuencias recién generadas era específica de ninguna especie o datos de secuencia disponibles en GenBank.

Posición filogenética de secuencias de mixozoos de ADNr SSU recientemente identificadas de peces neotropicales de México dentro del linaje que infecta oligoquetos. El árbol se infirió mediante análisis de máxima verosimilitud. El soporte de Bootstrap y las probabilidades posteriores bayesianas se indican mediante pictogramas en los nodos (ver leyenda). Los números de acceso de GenBank se proporcionan junto a los nombres de los taxones. Los taxones recién secuenciados se indican en azul. Se incluye una barra de escala para visualizar las longitudes de las ramas y las distancias evolutivas entre diferentes taxones.

Posición filogenética de secuencias de mixozoos de ADNr SSU recientemente identificadas de peces neotropicales de México dentro del linaje que infecta poliquetos. El árbol se infirió utilizando los análisis de máxima verosimilitud. El soporte de Bootstrap y las probabilidades posteriores bayesianas se indican mediante pictogramas en los nodos (ver leyenda). Los números de acceso de GenBank se proporcionan junto a los nombres de los taxones. Los taxones recién secuenciados se indican en azul. Se incluye una barra de escala para visualizar las longitudes de las ramas y las distancias evolutivas entre diferentes taxones.

Utilizando la posición filogenética (topología, longitud de rama) y un umbral de > 2% de distancias genéticas de las 79 secuencias novedosas y sus parientes más cercanos, se identificaron un total de 41 nuevas especies putativas (37 especies putativas + 4 nuevas descritas anteriormente): cinco especies en el clado del tracto urinario que infecta oligoquetos, nueve especies en el clado del tracto biliar que infecta oligoquetos, incluido Myxidium zapotecus sp. norte. y Zschokkella guelaguetza sp. norte. y 22 especies en el clado Myxobolus, con tres especies pertenecientes al subclado I y 19 especies al subclado VII, incluyendo Myxobolus zoqueus sp. norte. En el clado del tracto biliar que infecta poliquetos, identificamos cinco especies, incluida la recientemente descrita Ellipsomyxa papantla sp. norte. (Figuras 4, 5; Tabla 3).

Las cinco especies recientemente identificadas del clado del tracto urinario que infecta oligoquetos se agruparon junto con el pariente más cercano Hoferellus azevedoi Matos, Silva, Hamoy & Matos, 2018 (MF162297) del Chaetobranchus azevedoi de la isla Marajo en el norte de Brasil. Las nueve especies del clado del tracto biliar que infecta oligoquetos son especies estrechamente relacionadas que forman dos grupos filogenéticos distintos con una sola secuencia de una especie descrita disponible en GenBank, Myxidium phyllium (MW589654), que se encontró en la vesícula biliar de Gambussia affinis, un ciprinodontiformido. pez con una amplia distribución desde Norteamérica hasta Centroamérica. Dos especies que se agrupan en el subclado I de Myxobolus (OMsCI_species_1 y 2) son hermanas relacionadas con Henneguya gambusi Parker, Spall & Warner, 1917 (MW589653) del hospedador G. affinis antes mencionado. La tercera especie del subclado I de Myxobolus (OMsCI_species_3) reveló la mayor similitud con la secuencia del estadio actinosporeo Seisactinomyxon (KX068208) del anélido náidido Slavina evelinae de Brasil. El resto de las 19 supuestas especies de mixozoos se distribuyen en cuatro grupos filogenéticos distintos dentro del subclado VII de Myxobolus, lo que sugiere una amplia diversidad de linajes filogenéticos de mixozoos mexicanos dentro de este subgrupo de Myxobolus. Cuatro supuestas especies (OMsCVII_species_15-18) se agruparon dentro del grupo de mixobólidos que infectan a peces silúridas en el subclado VII. El pariente más cercano parecía ser Henneguya jundiai Negrelli, Vieira, Tagliavini, Abdallah & de Azevedo, 2019 (MK796405) y Henneguya novaerae Mirandola Dias Vieira, Bravin Narciso & da Silva, 2022 (OP070160) del silúrido Rhamdia quelen de Brasil, el mismo pez. anfitrión en cuanto a dos nuevas especies putativas de México (OMsCVII_species_15 y 16). El segundo grupo de seis especies putativas estrechamente relacionadas y Myxobolus zoqueus sp. norte. la agrupación con el subgrupo VII de Myxobolus se colocó filogenéticamente en los mixobolidos que infectan mugilid. Esta preferencia de huésped concuerda con nuestro hallazgo de que cinco de las especies recientemente identificadas pertenecen al mugílido Dajaus monticola. La supuesta especie OMsCVII_species_8 aislada de dos peces cíclidos agrupados en estrecha relación con Henneguya sp. (OM158497) que infecta a cíclidos de la cuenca del Amazonas en Brasil. El último grupo de siete especies putativas del subclado VII de Myxobolus que infectan ciprinodontiformidos (OMsCVII_species_1-7) mostró una estrecha relación con tres Myxobolus spp. (MW589655, AY950664 y FJ468489) descritos en peces norteamericanos (dos ciprinodontiformes y un perciforme).

En el linaje que infecta los poliquetos, Ellipsomyxa papantla sp. norte. y dos nuevas especies putativas (PBTC_species_1 y 2) se agrupan con Ellipsomyxa spp. de peces de agua dulce de la cuenca del Amazonas ampliando la diversidad de representantes de este género. Las otras dos nuevas especies (PBTC_species_3 y 4) revelaron un nuevo linaje de elipsomixidos que infectan al pez catádromo Dajaus monticola.

Siete morfotipos de mixosporas detectados en peces no se describen formalmente como especies nuevas en este documento debido a una cantidad insuficiente de datos o a su aparición como infecciones mixtas. Los informamos con todos los datos morfológicos disponibles (Tabla 2; Fig. 3), así como sus datos de secuencia (Datos complementarios 3) como recurso para futuras investigaciones de especies.

Además de las cuatro especies descritas, se dedujeron 37 nuevos taxones potenciales a partir de los datos moleculares y filogenéticos. La mayoría de las especies de mixozoos se detectaron en una sola especie huésped (31/41), mientras que diez especies no mostraron especificidad de huésped. Se detectaron ocho especies de mixozoos en dos especies hospedadoras de peces diferentes (OUTC_species_1- 3, Zschokkella guelaguetza sp. n., OMsCVII_species_5, OMsCVII_species_8, OMsCVII_species_17 y PBTC_species_1) y dos mixozoos, Myxidium zapotecus sp. norte. y un representante marino PBTC_species_2 se detectaron en tres especies hospedadoras (Tabla 3).

La especie de pez huésped que alberga el mayor número de mixozoos fue el salmonete de montaña Dajaus monticola, con ocho especies: seis del clado que infecta oligoquetos, incluido Myxidium zapotecus sp. norte. en el clado del tracto biliar, Myxobolus zoqueus sp. norte. y otras cuatro especies de Myxobolus no descritas del subclado VII, junto con dos del clado del tracto biliar que infecta poliquetos. Detectamos hasta cuatro especies en Poecilia mexicana: tres especies pertenecientes al subclado VII de Myxobolus y una al clado del tracto biliar que infecta poliquetos. El durmiente gordo Dormitator maculatus también albergaba al menos cuatro especies cada una en uno de los siguientes clados: tracto urinario que infecta oligoquetos, tracto biliar, subclado VII de Myxobolus y clado del tracto biliar que infecta poliquetos, así como el killis de Oaxaca Profundulus punctatus, con cuatro especies en el clado Myxobolus (una en el subclado I y tres en el subclado VII). Se detectaron tres especies de mixozoos en el gobio de río Awaous banana (las tres pertenecientes al tracto biliar que infecta oligoquetos, entre ellas Myxidium zapotecus sp. n. y Zschokkella guelaguetza sp. n.) y tres en la mojarra mexicana Mayaheros urophthalmus, dos pertenecientes a Subclados I y VII de Mixobolus y uno para el clado del tracto biliar que infecta poliquetos (Datos complementarios 5).

La detección de infecciones mixtas de la vesícula biliar, es decir, más de una especie de mixozoo detectada en un solo espécimen de pez, se produjo en el 33,3% de los huéspedes infectados (17 de 51). De ellos, 16 huéspedes albergan dos taxones/especies y sólo un espécimen de Paraneetroplus sp. (Cichlidae), se detectaron tres especies en la vesícula biliar. La combinación más común fue un representante del clado del tracto biliar que infecta poliquetos y un representante del subclado VII de Myxobolus (n = 5) o dos representantes del clado del tracto biliar que infecta oligoquetos (n = 3) (Datos complementarios 3).

La detección de mixozoos por localidades (con > 5 especímenes recolectados) mostró que tres localidades tuvieron la mayor prevalencia de mixozoos: 58.3%; 7/12; %, 4/7) y Río La Palma, Veracruz (47.6%; 10/21). Al calcular una tasa de descubrimiento de especies de mixozoos por número de peces recolectados en esa localidad, tres localidades tuvieron las tasas más altas: Oaxaca (0.5) (Datos complementarios 6).

Se produjo una diversificación evolutiva a gran escala de las especies de mixozoos después de que adquirieron peces como huéspedes secundarios en sus ciclos de vida28. La mayor concentración de diversidad de peces de agua dulce en el mundo se produce en las regiones neotropicales, con > 6200 especies descritas y estimaciones de alrededor de 900038. Esto sugiere que se podría esperar una alta diversidad de especies de mixozoos en esta región. La diversidad de parásitos detectada en este estudio probablemente sea solo un rasguño en la superficie de la fauna mixozoaria en la región Neotropical de México. Se detectaron infecciones por mixozoos en el 90% de las especies de peces de agua dulce (17/19). De ellos, el 65% tenía 1 o 2 especies de mixozoos y el 35% restante tenía 3 o más especies. Esto se alinea con especulaciones previas de al menos dos nuevas especies de mixozoos por cada especie de pez de agua dulce en la región Neotropical39. Especulamos que el número de especies puede ser mayor, ya que nuestro estudio se limitó a unos pocos órganos y el examen de una gama más amplia de órganos y tejidos puede revelar una mayor diversidad en esta región.

Geográficamente, varias localidades de Oaxaca tuvieron una mayor prevalencia de mixozoos que otras localidades de Veracruz y Chiapas, mientras que, en general, todas las localidades de Veracruz tuvieron una mayor tasa de descubrimiento de mixozoos por pez. Sin embargo, ni la localidad ni las especies hospedadoras fueron muestreadas consistentemente, y el material recolectado dependió del éxito de la captura en cada localidad. Nuestros resultados revelan muchas preguntas interesantes sobre la distribución y diversidad de estos parásitos, como por ejemplo, si ciertas cuencas fluviales son más diversas que otras o si existen diferencias entre las cuencas que drenan al Pacífico y las que drenan al Atlántico. De las 536 especies de peces de agua dulce reportadas en México, más de la mitad se encuentran en la región Neártica, de mayor extensión que el área Neotropical40,41. Explorar la diversidad de mixozoos en esta región y su comparación con áreas neotropicales puede proporcionar información útil para fines de diversidad y conservación; Casi el 35% de las especies de peces están amenazadas o casi amenazadas en México41. Los parásitos desempeñan papeles fundamentales en la dinámica del ecosistema e influyen en las trayectorias evolutivas del huésped42. Las poblaciones de Profundulus oaxacae y Rhamdia guatemalensis, dos peces huéspedes analizados en este estudio, son motivo de preocupación y se están tomando medidas de protección43. Detectamos tres especies de mixozoos en estos huéspedes. El riesgo de extinción del huésped no es sólo un riesgo para los peces sino también para los parásitos asociados, que en muchos casos siguen siendo desconocidos.

El examen molecular permitió la detección de mixozoos en el tejido de los peces sin una laboriosa evaluación microscópica, lo que resultó ser un enfoque útil para la exploración de la biodiversidad. Este método aumentó la detección de prevalencia de mixozoos hasta 6 veces, lo que representa 3,7 veces más especies detectadas mediante detección por PCR que mediante microscopía; esto representa casi 1,3 veces más que un análisis similar reciente de tejidos de peces de la República Checa (2,8 veces). En este mismo estudio, se demostró que un ensayo de metabarcodificación de ADNe recientemente desarrollado captura hasta 2,5 veces más diversidad que la PCR y la secuenciación de Sanger en tejido de peces44. El cribado molecular realizado en este estudio representa una herramienta útil para la exploración de la diversidad de mixozoos y puede usarse para el cribado preliminar de tejido de peces, lo que representa un método de trabajo menos intensivo que el cribado por microscopía y una metodología más accesible y menos compleja que el metabarcode de ADNe. Sin embargo, los ensayos de metabarcodificación de ADNe de mixozoos pueden proporcionar una estimación de la biodiversidad más cercana a la realidad, especialmente cuando se utilizan tejidos de peces. Lisnerová et al.44 también demostraron la efectividad de estos ensayos cuando se aplican a muestras de sedimento, como técnica no invasiva (sin sacrificio de peces). Esto podría representar una excelente alternativa para la estimación futura de la diversidad de mixozoos en México, donde muchas especies de peces son raras, amenazadas o en peligro de extinción.

Las etapas proliferativas de mixozoos y el desarrollo esporogónico temprano se pueden detectar fácilmente mediante técnicas moleculares. Por lo tanto, la detección del ADN del mixozoo no implica que los parásitos se desarrollen específicamente en sus tejidos, ya que la detección positiva puede resultar de la presencia de etapas proliferativas en el sistema vascular45 o de la contaminación del tejido por especies que esporulan en la cavidad corporal46. Esto puede explicar la alta detección de Myxobolus spp. en este estudio. Su detección mediante PCR puede sugerir su presencia en estadios sanguíneos tempranos o en forma de esporulación en órganos adyacentes a la vesícula biliar. Los estudios futuros deberían determinar la especificidad tisular de estas especies en sus huéspedes.

Varios de los peces huéspedes en este estudio habitan en aguas salobres o tienen un comportamiento migratorio, lo que ofrece una gran oportunidad de encuentro con una gama más amplia de mixozoos que infectan invertebrados. Es el caso del salmonete de montaña Dajaus monticola que parece tener una notable diversidad de mixozoos (8 especies). Los mugílidos son huéspedes conocidos de mixozoos, con una alta diversidad reportada en otras regiones del mundo47. El salmonete de montaña es una especie catádroma, característica que podría explicar la abundancia de especies de mixozoos y su composición de ensamblaje, con representantes de mixozoos que infectan oligoquetos y poliquetos de tres clados diferentes. La migración de esta especie y su presencia en aguas salobres podría representar una gran oportunidad para la dispersión, colonización y transición de mixozoos a otros ambientes.

La mayoría de las especies hospedantes analizadas en este estudio son de importancia económica comercial para la pesca, la caza y/o la acuicultura en México48 (FishBase—Datos complementarios 1). Detectamos varias infecciones mixozoarias en peces ornamentales de valor comercial para el comercio de acuarios como los poecílidos: la molly Poecilia mexicana (4 especies), la molly Poecilia sphenops (1 especie), la cola espada de Chiapas Xiphophorus alvarezi (2 especies), o como alimento para peces en acuicultura. como la mojarra mexicana Mayaheros urophtalmus (3 especies) y el bagre sudamericano Rhamdia quelen (2 especies). La diversidad de mixozoos revelada en este estudio representa una fuente de agentes de enfermedades emergentes, que podrían surgir bajo cambios ambientales o bajo condiciones agrícolas49. La mayor parte del comercio de estas especies todavía depende en gran medida de las poblaciones silvestres50, que pueden ser portadoras de infecciones mixozoarias en las instalaciones de cultivo o cría. Estas infecciones pueden no ser dañinas en condiciones naturales, pero pueden convertirse en un problema de salud en condiciones de cultivo estresantes, ya sea como patógenos primarios, como Myxobolus spp.51 u oportunistas, como los que se encuentran en el sistema hepático-biliar de los peces52. Nuestros resultados sugieren que las instalaciones piscícolas deberían incluir mixozoos en sus exámenes parasitológicos y monitorear la salud de los peces, ya que estos parásitos podrían convertirse en motivo de preocupación.

Los peces de acuario son un gran reservorio de especies invasoras. La exportación de peces nativos como mascotas ha dado lugar a introducciones biológicas en otras regiones del mundo. Por ejemplo, Poecilia mexicana se puede encontrar en Oceanía, Poecilia sphenops en Asia y Europa o Mayaheros urophtalmus en Asia (FishBase), que son algunos de los hospedantes analizados en este estudio. Esto no sólo representa una invasión biológica que amenaza a las poblaciones de peces nativos, sino también un riesgo de bioseguridad por la cointroducción de sus infecciones por mixozoos nativos49. Recientemente, se detectaron infecciones por mixozoos en peces ornamentales importados de Asia a Australia, que anteriormente no habían sido detectadas en las inspecciones sanitarias53. Esta falta de detección parece ser una situación común, como lo atestiguan los pocos estudios publicados sobre mixozoos en animales de compañía acuáticos49.

En contraste, el establecimiento de piscifactorías no nativas en México está muy extendido debido a la falta de regulaciones54. Algunas de estas especies ya son invasoras, mientras que otras fueron identificadas como de alto riesgo de invasividad. Estos peces exóticos pueden representar nuevos huéspedes para los parásitos nativos, entre ellos los mixozoos. Si bien los mixozoos tienen ciclos de vida complejos y se deben cumplir ciertos requisitos para el establecimiento de una infección mixozoaria, es decir, la presencia de un huésped vertebrado e invertebrado adecuado, el desarrollo dependiente de la temperatura, la longevidad de las etapas transmitidas por el agua y otros49, en algunos casos se han producido introducciones de mixozoos. casos con consecuencias devastadoras (por ejemplo, Myxobolus cerebralis55, Kudoa iwatai56, Myxobolus dechtiari57).

Los mixozoos representan un grupo de parásitos descuidado y poco estudiado en México. Este estudio demuestra que el grupo altamente diverso de peces neotropicales alberga una multitud de especies de mixozoos y que representan un área de investigación interesante por razones económicas y de conservación en México. Los peces en este país se comercializan como alimento o para acuarios, incluido el comercio internacional; varios son, debido a actividades humanas, especies en riesgo o ya amenazadas. Para diseñar estrategias para limitar las introducciones y brotes de mixozoos, es esencial aumentar nuestro conocimiento sobre la biodiversidad de referencia y los datos taxonómicos para identificar enfermedades emergentes de mixozoos. Los estudios futuros deberían incluir metabarcodes de ADN ambiental no invasivos para comprender completamente la diversidad de especies de mixozoos en México. Esperamos que este manuscrito promueva la investigación sobre este fascinante grupo de cnidarios parásitos en el país megadiverso de México.

Los frotis de archivo de las especies descritas se encuentran depositados en el Instituto de Biología (Universidad Nacional Autónoma de México, UNAM), Colección Nacional de Helmintos CNHE 11950-11953. Los conjuntos de datos generados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles en el repositorio de GenBank, Acc. Número OQ888222-OQ888300.

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Agradecemos a Carlos Daniel Pinacho-Pinacho, Carlos Mendoza-Palmero, Eduardo Hernández-Cruz y Leopoldo Andrade-Gómez por su asistencia durante el muestreo de campo y a Cristian Alberto Durante por su asistencia en la preparación del mapa. Nos gustaría agradecer a Martina Tesařová del Laboratorio de Microscopía Electrónica, Instituto de Parasitología, CAS, por su ayuda durante la microscopía electrónica. Nos gustaría agradecer a la agencia financiadora Czech Science Foundation por el proyecto 19–28399X (I. Fiala).

División de Salud de los Peces, Universidad de Medicina Veterinaria, Veterinärplatz 1, 1210, Viena, Austria

Gema Alama-Bermejo

Museo de Historia Natural, Londres, Cromwell Road, SW7 5BD, Londres, Reino Unido

Jesús S. Hernández-Orts

Instituto de Parasitología, Centro de Biología, Academia Checa de Ciencias, Branišovská 31, 370 05, České Budějovice, República Checa

Jesús S. Hernández-Orts, Hana Pecková & Ivan Fiala

Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad Universitaria, 04510, Mexico City, Mexico

Martín García-Varela & Alejandro Oceguera-Figueroa

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GAB y JSHO concibieron y diseñaron el estudio; JSHO, MGV y AOF recolectaron las muestras y proporcionaron recursos y permisos de muestreo; GAB y HP realizaron el cribado molecular; IF realizó los análisis filogenéticos; GAB, JSHO e IF prepararon las cifras; GAB redactó el manuscrito. Todos los autores ayudaron en la revisión del manuscrito y aprobaron la versión final del texto.

Correspondence to Gema Alama-Bermejo.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Alama-Bermejo, G., Hernández-Orts, J.S., García-Varela, M. et al. Diversity of myxozoans (Cnidaria) infecting Neotropical fishes in southern Mexico. Sci Rep 13, 12106 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-38482-2

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Recibido: 13 de abril de 2023

Aceptado: 09 de julio de 2023

Publicado: 26 de julio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-38482-2

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